Genova è un racconto di mare, è la storia di un popolo di navigatori e di sognatori; Genova è il mare e il mare è la sua storia. E così, anche la storia della Capitaneria di porto, è indissolubilmente legata alla storia del porto di Genova, della sua evoluzione e degli influssi che i suoi traffici hanno avuto sulla stessa trasposizione degli usi e delle consuetudini mercantilistiche nella codificazione moderna della navigazione marittima mercantile e, in definitiva, sulla nascita del Corpo delle Capitanerie di porto.

Genova era ed è, almeno nella sua parte più antica, un porto naturale, fulcro del Mediterraneo, da sempre polo di eccellenza nel traffico di merci e passeggeri. Senza dover ripercorrere i fasti della Repubblica marinara di Genova nel settore della navigazione e del commercio marittimo, basti pensare che fu proprio la Giunta genovese a promuovere nel 1859 il primo progetto di Codice della Navigazione per la Marina degli Stati Sardi che suggeriva la suddivisione dei litorali Sabaudi in Circondari Marittimi sezionati in Compartimenti. In ogni Regione venne quindi istituita una "Intendenza Generali in Marina", in ogni Circondario un "Consolato di Marina" retto da Consoli di Marina Mercantile dio 1^, 2^ e 3^ Classe, in ogni Compartimento un "Vice Consolato" e con Decreto Reale in ogni porto venne istituita una Capitaneria.

Proprio a quegli anni risale una prima testimonianza ed un curioso aneddoto relativo alla Capitaneria di porto. È risaputo che le navi della spedizione dei Mille appartenevano alla Compagnia di navigazione dell'armatore genovese Raffaele Rubattino, fondata nel 1838. Ma allora, nel 1861, si volle evitare, per ovvi motivi di prudenza diplomatica, di rendere noto il coinvolgimento patriottico del grande armatore genovese, simulando il furto dei due piroscafi Piemonte e Lombardo. Si narra che fu proprio l'allora Capitano di porto Rey del Villarey – complice della simulazione – a tener rinchiuse nei locali della Capitaneria le guardie di sorveglianza delle due navi, per tutta la durata delle operazioni di imbarco dei Mille sui due piroscafi e fino alla loro partenza da Quarto.

Nel 1865, in seguito all'approvazione del Codice della Marina Mercantile, nacque quindi il Corpo delle Capitanerie di porto, un'Istituzione con funzioni principalmente amministrative che si sono ampliate nel corso degli anni.

All'ultimo decennio del 1800 risale la prima testimonianza di una struttura idonea ad ospitare la sede della Capitaneria di porto in ambito portuale. Il primo edificio, sede degli Uffici compartimentali di Genova fu eretto nel tratto terminale di Ponte Morosini dinnanzi al grande magazzino di stoccaggio dei Docks vinicoli.

Proprio in questo periodo si assistette nel nostro Paese al fenomeno delle grandi migrazioni verso il Nuovo Mondo; centinaia di persone in fuga dalla carestia e dalla povertà si accalcavano nei principali porti italiani e, soprattutto, in quello di Genova con la speranza di imbarcarsi e raggiungere il nuovo continente. Tutto ciò coinvolse necessariamente l'Amministrazione della Marina nella sua duplice componente militare e civile e, per essa, proprio la Capitaneria di porto di Genova, proprio perché, oltre a tutti i compiti istituzionali già previsti dal Codice della Marina Mercantile, furono attribuite alle CP ulteriori e nuove funzioni di carattere amministrativo come il rilascio delle patenti per il traporto emigranti, la vidimazione del giornale di viaggio, le visite a bordo intese all'accertamento dei requisiti di navigabilità e sicurezza, nonché i compiti ispettivi e di polizia a bordo.

Nello stesso tempo il porto di Genova continuava ad espandersi e, se fino al 1905 il porto si estendeva tra il Molo Giano ad est e il Molo Galliera ad ovest a protezione dell'entrata, negli anni successivi un'apposita Commissione di Studio, diede l'approvazione per l'avvio dei lavoro di ampliamento ad ovest verso Sampierdarena. Questo lento ma continuo sviluppo del porto verso ponente porterà alla radicale modificazione del paesaggio e della costa.

Genova è ancora lo scalo più importante del Regno e raccoglie, da solo, oltre il 15% del totale del traffico nazionale marittimo essendo stato investito della specializzazione funzionale del porto di  sbarco e transito di materie prime e prodotti energetici per l'approvvigionamento del nord Italia, già molto industrializzato rispetto al resto del Paese. I progetti di ampliamento comprendono la creazione di due nuovi bacini portuali la cui difesa è garantita da una diga  con un'apertura di circa ottanta metri. Al fine di ottimizzarne i rendimenti, tutte le calate interne verranno quindi diversificate in base alle materie in transito; legname, ferramenta e materie tessili nella Calata Occidentale, granaglie nella parte centrale  e merci varie nelle calate orientali. Il bacino della Lanterna verrà ultimato soltanto negli anni venti  a causa della scarsità dei materiali per la costruzione e nell'inadeguatezza dei mezzi finanziari.

La Capitaneria di porto, fino all'inizio della 1^ Guerra Mondiale continuerà a svolgere regolarmente la sua attività amministrativa e solo nel 1918 lo Stato affiderà al Corpo alcuni servizi per la difesa militare, con la conseguente militarizzazione di tutti gli appartenenti al Corpo, una militarizzazione consacrata definitivamente nel 1919.

Gli Uffici della "leva militare" furono istituiti presso il Palazzo della Dogana a Santa Limbania, costruito nel 1889 sui ruderi dell'omonima chiesa; i primi due piani adibiti alle merci in arrivo, il terzo alla leva.

Nei primi due decenni del 1900 il Porto di Genova subì grandissime trasformazioni, interrotte ma subito riprese dopo la grande guerra. Quando nel 1928 i lavori furono terminati, il bacino della Lanterna disponeva di oltre 2700 mt di calate utili, 26 ettari di piazzale; venne creato un parco ferroviario di manovra e una galleria ferroviaria sotto il Colle di San Benigno nonché una strada camionabile, Via di Francia, per assicurare i collegamenti con il ponente. I Ponti Assereto e Caracciolo vennero destinati rispettivamente a centro di raccolta delle lane e delle merci in esportazione. Il regime fascista si impegnò così in una complessa ed onerosa attività di rilancio del Porto di Genova che porterà, oltre alle opere sopra citate anche alla costruzione di un terzo bacino di carenaggio, alla elettrificazione degli impianti ferroviari portuali, al completamento della Stazione Marittima ed alla ultimazione delle difese foranee del bacino di Sampierdarena. Alla vigilia della Seconda Guerra Mondiale il porto di Genova avrà già assunto la fisionomia di quello che è oggi il porto di Genova. Conseguentemente a tutto ciò anche la Capitaneria di porto dovette adeguarsi alle mutate esigenze.

Purtroppo però con lo scoppio della II Guerra Mondiale, anche Genova venne duramente colpita e la gran parte delle infrastrutture portuali furono distrutte tanto che il porto fu dichiarato inagibile. Anche la struttura che ospitava la Capitaneria di porto non fu risparmiata dai bombardamenti tanto che gli Uffici furono chiusi e spostati nelle zone collinari fino ai primi anni del dopoguerra quando, in seguito ai lavori di riparazione tornarono nell'abituale sede di Ponte Morosini. Finita la guerra, i lavori per la ricostruzione del porto iniziarono quasi immediatamente e videro anche l'ingrandimento dello scalo genovese verso la parte ovest.

Nella metà degli anni '60 gli uffici amministrativi della Capitaneria di porto vennero spostati nei locali della Stazione Marittima di Ponte dei Mille e la struttura di Ponte Morosini venne adibita esclusivamente ad alloggi per il personale e uffici per i mezzi nautici ormeggiati nello specchio acqueo antistante.

Le mutate esigenze e la necessità di adeguarsi sempre più alle strutture e tecnologie richieste ad uno scalo internazionale, fanno si  che il porto di Genova continui ad espandersi verso ovest. Vengono conclusi i lavori di  ampliamento di Multedo per iniziare subito la costruzione del porto di Voltri destinato alle rinfuse solide e liquide.

Con il progressivo spostamento dell'attività operativa a ponente, dovuto alla necessità di fondali sempre più profondi, adeguate infrastrutture a terra, specializzazione dei bacini e nel contempo dover far fronte al fenomeno sempre più attuale del gigantismo navale, l'area del "Porto Vecchio" venne quasi totalmente abbandonata. Le strutture obsolete, le aree inutilizzabili fecero si che la zona industriale portuale si trasferisse tutta a ponente, con un progressivo degrado e abbandono del vecchio porto.

Solo nella metà degli anni '80 il Comune iniziò un approfondito studio dedicato appositamente alla rinascita e valorizzazione del porto storico che verrà poi realizzato solo negli anni '90 in occasione del Cinquecentenario della scoperta dell'America. In questo contesto di innovazione e cambiamento, il noto architetto genovese Renzo Piano, progettò anche l'edificio della Capitaneria di porto che dalla sede della stazione marittima si trasferì proprio nel cuore del porto antico, in quella che è la sua attuale sede.

L'incremento dei compiti  e delle funzioni del Corpo, l'espansione e l'importanza che riveste il porto di Genova e conseguentemente la Direzione Marittima, fanno si che nel 2005, si opti per uno spostamento della Sala Operativa al VI piano della Torre Piloti con enormi vantaggi sotto il profilo operativo grazie anche al controllo visivo di tutto il porto antico e dell'intero canale di Sampierdarena e all'installazione delle apparecchiature V.T.S. – Vessel Traffic Service.

Nel frattempo, gli uffici che la Capitaneria di porto occupava presso l'edificio della Stazione Marittima dal 2000 sono stati ristrutturati e destinati a sede del Centro di Formazione in Sicurezza della Navigazione "De Rubertis", ove vengono formati tutti gli Ufficiali del Corpo che conseguono la specializzazione PSC/DAO.

Il 7 maggio 2013 alle ore 22.59, la Torre Piloti/VTS è stata abbattuta da una nave in manovra che ha provocato la morte di nove persone, delle quali 6 militari della Capitaneria, un pilota del porto e due operatori radio del Corpo piloti e della Società rimorchiatori. A seguito del grave incidente, la Sala operativa della Capitaneria di porto è stata ricostituita al quarto piano della sede del Porto Antico ed, a breve, sarà oggetto di lavori per la sua definitiva risistemazione.